La première version de la cathédrale anglicane St-John’s était une modeste église construite en 1822 pour la petite communauté de colons écossais de la colonie de la rivière Rouge.

L’arrivée du révérend John West en 1820 a été un catalyseur pour la construction de l’église. Ce n’était pas une grande cathédrale, mais elle comportait une flèche et des cloches. En 1826, cette église a été emportée par une gigantesque inondation. Elle a été remplacée par une deuxième église plus grande en pierre en 1833, et celle-ci a survécu de justesse à l’inondation de 1852, pour être consacrée comme cathédrale en 1853.

Des pierres provenant de la deuxième église endommagée ont été utilisées pour construire celle qui l’a remplacée, inaugurée en 1862. La congrégation, devenue trop grande pour ce bâtiment, a dû l’abandonner en 1913, déménageant temporairement dans une nouvelle salle paroissiale/de catéchisme plus grande.

L’actuelle cathédrale anglicane St-John’s a été inaugurée en 1923; elle incorpore des éléments de l’église précédente, notamment la chaire en chêne datant de 1907 et le lutrin arborant un aigle de laiton datant de 1890. Le plafond voûté s’élève au-dessus des bancs, et de grands vitraux remplissent l’espace d’une lumière colorée.

Comme de nombreuses églises de l’époque, la cathédrale anglicane St-John’s est de style néo-gothique. On retrouve partout des arcs tiers-point, et les entrées du bâtiment sont construites en retrait dans les murs en pierre brute. Le clocher de l’église est crénelé, un élément purement ornemental inspiré des créneaux médiévaux.